К 1 мая 1941 года учебное заведение было переформировано в Орджоникидзеградское военное автомобильно-мотоциклетное училище. Накануне Великой Отечественной войны состоялся первый выпуск командиров. Красная Армия получила 794 молодых лейтенантов, командиров стрелковых и пулемётных взводов. Почти все выпускники убыли в западные приграничные районы страны и через несколько дней уже приняли участие в боях против фашистской Германии.
Во время войны учебное заведение не раз переезжало в более безопасные пункты дислокации для успешной подготовки командного состава (город Острогожск Воронежской области, город Минусинск Красноярского края).
26 мая 1943 года Орджоникидзеградское автомобильно-мотоциклетное училище было преобразовано в Орджоникидзеградское военное автомобильное училище и передислоцировано в город Рязань.
31 марта 1946 года Орджоникидзеградское военное автомобильное училище было переименовано в 1-е военное автомобильное училище.
20 ноября 1960 года училище было переименовано в Рязанское военное автомобильное училище.
За большие заслуги в деле подготовки высококвалифицированных офицерских кадров в период Великой Отечественной войны и послевоенное время Указом Президиум Верховного Совета СССР от 18 мая 1965 года училище было награждено орденом Красной Звезды.
31 июля 1968 года училище было преобразовано в высшее и стало называться Рязанское высшее военное автомобильное командное ордена Красной Звезды училище.
16 июля 1974 года училище было переведено на инженерный профиль обучения со сроком обучения 5 лет и стало называться Рязанское высшее военное автомобильное инженерное ордена Красной Звезды училище.
18 мая 1994 года училище преобразовано в Военный автомобильный институт. 20 октября 2003 года Рязанскому военному автомобильному институту было присвоено имя генерала армии В.П. Дубынина.
В феврале 2010 года Рязанский военный институт им. В.П. Дубынина был преобразован в автомобильный факультет Рязанского высшего воздушно-десантного командного училища имени генерала армии В.Ф. Маргелова. Позже автомобильный факультет института в Рязани был переведён в Омск, на базу Омского танкового инженерного института имени Маршала Советского Союза П.К. Кошевого. 26 августа 2010 года на плацу института состоялось прощание с боевым знаменем. 30 августа последние курсанты-автомобилисты отправились в Омск.
За 85 лет учебное заведение выпустило свыше 27 тысяч специалистов, включая 13 Героев Советского Союза и 87 генералов.
Среди выпускников училища наш земляк из деревни Прусаковки, выпускник нашей школы 1940 года, Герой Советского Союза старший лейтенант БАРАНОВ Иван Егорович (15.03.1920 – 22.04.1945). Приказом министра обороны СССР № 424 от 7 ноября 1990 года Герой Советского Союза старший лейтенант Баранов Иван Егорович зачислен навечно в списки института.